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Il Castello della colombaia è edificato su un'isoletta vicino all'imboccatura del porto di Trapani, in una posizione che in passato era considerata di grande importanza strategica militare e per il controllo dei traffici commerciali marittimi.
La costruzione del primo nucleo fortificato munito di una torre d'avvistamento, la "Peliade", è attribuita ad Amilcare Barca e condotta durante la prima Guerra Punica. Gli storici ritengono che la fondazione della città sia avvenuta durante il periodo punico attorno all'approdo che i Cartaginesi consideravano strategico durante le battaglie. Il console romano Numerio Fabio, assediata la città, conquista il castello allontanando il presidio cartaginese. Le notizie sulle fasi storiche attraversate dal castello sono lacunose, ma è certo che gli "orientali" vi edificarono la torre di forma ottagonale che oggi è ancora presente.
In effetti l'architettura assume la configurazione di un castello verso la seconda metà del XIV secolo, quando si innalzano nuove cinte di mura, munite di baluardi, intorno all'antica torre. Si sa con certezza che nel 1360 la fortezza ospita per alcuni giorni la regina Costanza, prima che vada in sposa a Federico III di Svevia.
Lo scavo del fossato è condotto nel corso del XV secolo poichè, a causa delle frequenti incursioni piratesche, si era reso necessario cingere il castello e la città con presidi difensivi aggiuntivi; in effetti il fossato venne esteso intorno alle mura della città, così da legare il castello alla città e proteggerli dagli attacchi marittimi e terrestri. Si suppone che ancora una volta le fortificazioni furono interessate da interventi di rinforzo strutturale all'epoca in cui Trapani divenne base di collegamento con le guarnigioni imperiali italo-spagnole. Con certezza, nel 1586 il Castello è ingrandito su progetto dell'architetto fiorentino Camillo Camilliani durante il regno di Filippo d'Austria. Gli ultimi interventi sono condotti nel corso del XVII secolo per volere del Viceré Don Claudio Lamoraldo, Principe di Ligny, per motivi di difesa dall'invasione dei Turchi.
Raggiunto il suo massimo accrescimento, la Colombaia si è arricchita progressivamente di significative stratificazioni di cultura materiale. La fabbrica architettonica incontra periodi d'abbandono ed è ridotta a nido di colombe, da cui deriva l'attuale denominazione di Castello della Colombaia. Più di recente, la Colombaia è utilizzata come carcere, prima di essere del tutto abbandonata. Negli anni tra il 1849 ed il 1860 nel Castello sono imprigionati alcuni patrioti del Risorgimento, tra cui Michele Fardella che partecipò alla Battaglia di Calatafimi nel 1860.
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